L'Île-aux-Moines est habitée depuis l'époque néolithique comme l'attestent les dolmens encore visibles ainsi que d'autres vestiges. Des traces d'occupation à l'époque gallo-romaine ont également été découverts au bourg.
En 854, le roi de Bretagne Erispoë en fit don à l'abbaye de Saint-Sauveur de Redon (créée par son père, Nominoë). Elle sert alors de grenier pour l'abbaye.
Après les invasions normandes du Xe siècle, l'île est rattachée à la paroisse d'Arradon.
En 1543, elle fut élevée au rang de paroisse.
En 1792, elle devient une commune sous le nom francisé d'Île aux moines.
Traditionnellement, les jeunes filles avaient le droit de choisir elles-mêmes leur mari car l'économie de l'île reposait largement sur leurs épaules, du fait du grand nombre de marins au long cours fournis par l'île.
Aujourd'hui, on y trouve une association marine. La pointe de Penhap est une des bases de Jeunesse et Marine, une organisation qui permet aux jeunes de pratiquer toutes sortes de voiliers.
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